CAPITULO VII NUEVAS PERSPECTIVAS Y DIRECCIONES DEL “EFECTO MACHO” EN OVEJAS Y CABRAS PAR HAWKEN, T ESMAILI, GB MARTIN School of Animal Biology, Faculty of Natural and Agricultural Sciences, The University of Western Australia, Crawley 6009, Australia.
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Traducido del francés por: Olga TEJEDA SARTORIUS Carlos G. GERMÁN ALARCÓN
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Los animales no hablan, pero todos tienen la capacidad de comunicarse: usan la vista, el sonido, el olor y el tacto para identificar a sus amigos, enemigos, crías y compañeros potenciales. Este artículo se enfocará en la comunicación entre machos y hembras, así como en el cambio asociado al ambiente hormonal, fenómeno llamado “efecto macho”. El “efecto macho” ha sido bien caracterizado tanto en ovejas como en cabras, y aunque fue descubierto desde hace más de 40 años, aún existen muchas limitaciones que no permiten la aplicación extensiva del efecto macho como una herramienta de manejo no farmacológica. En este artículo, se discutirán los retos y limitaciones relacionados con el efecto macho en ovejas y cabras, con un enfoque particular de su empleo potencial durante la época de empadre. Antecedentes Las ovejas y cabras viven en un ambiente social complejo donde constantemente son expuestas a una serie de señales sensoriales, mismas que emplean para establecer una jerarquía, reconocer a sus crías e identificar a un posible compañero sexual (Martin et al., 1986; Alvarez et al., 2003; Levy et al., 2004). Esta comunicación sensorial es esencial para el éxito de la reproducción y la supervivencia de las especies. Hace más de 40 años, los científicos descubrieron que se podía usar la comunicación entre machos y hembras para controlar el inicio de la actividad reproductiva en ovejas y cabras, un fenómeno llamado “efecto macho” (Underwood et al., 1944; Shelton 1960). ¿Qué es el efecto macho? Las hembras anéstricas responden a la presencia súbita de machos mediante un aumento de la secreción pulsátil de hormona luteinizante (LH) a los pocos minutos, y la ovulación a los pocos días (Chemineau, 1983; Martin et al., 1986; Figura 1). En ovejas y cabras, esta respuesta neuroendocrina es predominantemente conducida por las feromonas del macho, las cuales son procesadas vía el sistema olfatorio principal (Cohen-Tannoudji et al., 1989; Gelez y Fabre-Nys, 2004). Si bien las hembras pueden responder al vellón del macho o al pelo únicamente (Knight y Lynch, 1980; Cohen-Tannoudji et al., 1989; Claus et al., 1990), el efecto macho no es controlado únicamente por las feromonas. Las ovejas que no pueden oler, responden a los carneros con un aumento de la frecuencia de pulsos de LH (Cohen-Tannoudji et al., 1986), y la proporción de ovejas y cabras que ovulan incrementa cuando son expuestas a la mayor cantidad de estímulos socio-sexuales del macho (Knight y Lynch, 1980; Chemineau, 1987; Pearce y Oldham, 1988; Walkden- 116 -
Brown et al., 1993a; Perkins y Fitzgerald, 1994). “La calidad” del estímulo del macho es crítica para el éxito del efecto macho y está directamente relacionada con la actividad sexual del macho, misma que está marcadamente influenciada por la presencia de hembras en estro (Revisión: Walkden-Brown et al., 1999; Ungerfeld et al., 2004). Un beneficio secundario del efecto macho es la respuesta sincronizada de LH y la ovulación, cuando las hembras son más sensibles (Martin et al., 1986). De manera convencional, se sincronizan los estros de las hembras mediante el empleo de hormonas exógenas en forma de esponjas intravaginales o inyecciones. Sin embargo, cada vez es mayor la preocupación del consumidor por el empleo de hormonas en la agricultura, por lo que el efecto macho es un método alternativo, atractivo y natural para la sincronización de estros durante la temporada de anestro (Martin et al., 2004; Martin y Kadokawa, 2006). Además, la previsibilidad de resultados respecto al momento de apareamiento y del parto de las ovejas, permite la incorporación de estrategias alimenticias enfocadas a optimizar la tasa ovulatoria y la supervivencia de corderos (Martin et al., 2004).
Figura 1.
Izquierda. Principal sistema hormonal que regula la reproducción, en el cual las neuronas que producen la hormona liberadora de gonadotropinas (GnRH) la secretan en pulsos, que a su vez conducen a la secreción de pulsos de hormona latinizante (LH) a nivel de glándula pituitaria.
Arriba. "El efecto macho". La introducción de un
nuevo carnero induce un aumento de la frecuencia de pulsos de LH, una oleada de LH y la ovulación en una oveja durante el anestro.
Retos y limitaciones Si bien el conocimiento del efecto macho en ovejas y cabras data de hace más de 40 años, aún existen diversas limitantes que no han permitido aplicarlo a gran escala en sistemas de producción entre razas, estaciones y latitudes.
Estacionalidad - 117 -
Aunque el efecto macho se ha usado ampliamente en muchas razas de ovejas mediterráneas, como la Merino, su empleo en razas para carne y en climas templados está restringido debido a la estacionalidad de las razas (Rosa y Bryant, 2002). Por ejemplo, en el Reino Unido, las ovejas cruzadas tienen que ser tratadas previamente con melatonina para que una proporción aceptable de ovejas ovule en respuesta a la introducción de carneros a la mitad del anestro (Rekik et al., 1991; Rosa et al., 2000). Estas razas sumamente estacionales van a ovular en respuesta a los carneros, pero sólo al final del anestro, cuando se acerca la época de empadre natural (Rosa y Bryant, 2002; Hawken et al., 2007c; Hawken et al., 2007b). Esta divergencia en la capacidad de los carneros para estimular la ovulación se debe a un cambio “en la profundidad” del anestro. Una medida ampliamente usada en la profundidad del anestro, dentro y entre razas, es el número de ovejas que ovulan espontáneamente (Lindsay y Signoret, 1980). Este valor es directamente proporcional al porcentaje de ovejas que ovulan en respuesta a la introducción de carneros (Lindsay y Signoret, 1980). Sin embargo, la incapacidad de los carneros para estimular la ovulación de razas de ovejas sumamente estacionales no parece deberse a la ausencia de respuesta de la secreción pulsátil de LH a los carneros (Minton et al., 1991). En cabras se presenta un efecto similar de estacionalidad, con razas marcadamente estacionales que sólo responden al efecto macho 1-2 meses antes del inicio de la estación de empadre (Chemineau et al., 2006). El reto de la estacionalidad es entender por qué la respuesta de LH, dentro y entre razas, conduce o no a la ovulación, así como investigar si se puede mejorar la respuesta ovulatoria de razas sumamente estacionales mediante el efecto macho.
Ciclos cortos Un beneficio mayor del efecto macho tanto en ovejas como en cabras, es que la ovulación es altamente sincronizada entre las hembras sensibles. Sin embargo, al menos en ovejas, las hembras no muestran estros conductuales y no son montadas en la primera ovulación, por lo cual se pierde cierto grado de la sincronización potencial debido a la presencia de ciclos “cortos”. Aproximadamente el 50% de las ovejas estimuladas para ovular mediante el efecto macho tienen un ciclo estral “corto” (Martin et al., 1986), debido a la regresión prematura del cuerpo lúteo de 5-6 días de ovulación (Oldham y Martin, 1978). El resto de las ovejas tienen un ciclo estral de longitud normal (17 días), lo que da como resultado una distribución bifásica de comportamiento estral de 18-25 días después de la introducción del carnero. La pérdida de sincronía causada por ciclos cortos, restringe el uso de esta técnica como un método de sincronización de estros, tanto en estrategias de alimentación dirigidas como en inseminación artificial (Martin et al., 2004). Aproximadamente el 60% de las cabras muestra comportamiento estral y ovulación inducida luego de la introducción del macho cabrío (Walkden-Brown et al., 1993b), pero - 118 -
al igual que en las ovejas, presentan un elevado porcentaje de ciclos cortos (75%), lo que da como resultado una pérdida en la sincronización de estros al momento de la monta (Chemineau, 1983). Aunque los ciclos cortos pueden ser evitados mediante la aplicación de una inyección de progesterona antes de la exposición a los machos (Lindsay et al., 1984), este tratamiento se contrapone al concepto del efecto macho como un método “limpio, verde y ético” para la sincronización de estros (Martin et al., 2004; Martin y Kadokawa, 2006). Por lo tanto, nos enfrentamos al reto de prevenir la ocurrencia de ciclos cortos y de mantener la integridad del efecto macho como un método natural para la sincronización de estros.
Aislamiento y novedad El requerimiento para el aislamiento de hembras de los machos ha sido la piedra angular del efecto macho desde que se documentó por primera vez en ovejas, en los 40´s (Underwood et al., 1944). Las ovejas mantenidas en contacto continuo con carneros parecen volverse refractarias o habituadas al estímulo del macho y presentar un patrón de actividad sexual similar al de ovejas aisladas de carneros (Riches y Watson, 1954). Por lo tanto, se recomienda que las ovejas se mantengan aisladas de los carneros por un mínimo de dos semanas antes de la introducción de los machos (Oldham y Cognie, 1980). Esto potencialmente limita la adopción extensa del efecto macho como herramienta de manejo, debido a la necesidad de separar machos y hembras durante largos períodos de tiempo, y a la incertidumbre de lo que representa “el aislamiento”. El asunto es más complicado debido a estudios más recientes en ovejas y cabras, que indican que las hembras mantenidas en contacto continuo con machos no necesitan estar aisladas, si el macho es diferente o “nuevo” en cada ocasión (Cushwa et al., 1992; Veliz et al., 2002). Las ovejas son capaces de identificar individuos específicos (Kendrick et al., 2001) y diferenciar sus corderos de corderos ajenos (Levy et al., 2004), por lo que es lógico asumir que son capaces de distinguir carneros diferentes. Pocos estudios han documentado la formación de memoria en cabras, sin embargo, ellas pueden identificar sus crías en las cuatro horas siguientes al nacimiento, lo cual indica un papel importante tanto de memoria olfativa como auditiva en la formación del rol de la madre joven (Poindron et al., 2007). Además, la importancia de la jerarquía en su estructura social indica que son capaces de identificar individuos específicos. Si las hembras usan señales olfatorias, visuales, e incluso, auditivas para diferenciar determinados machos, es incierto, debido a la complejidad de las feromonas masculinas tanto en ovejas como en cabras (Cohen-Tannoudji et al., 1994; Okamura y Mori, 2005), pero las hacen candidatos probables para la trasmisión de información y reconocimiento individual.
Experiencia sexual - 119 -
Una baja proporción de ovejas prímalas ovulan y son montadas después de la exposición a carneros durante el anestro, en comparación con ovejas adultas con mayor experiencia sexual (Lindsay et al., 1984; Oldham et al., 1984). La experiencia sexual permite la asociación de factores externos con el acto de apareamiento y en muchas especies juega un papel importante en el desarrollo y la afinación de las respuestas endocrinas y conductuales críticas para un apareamiento exitoso (Revisiones; Pfaus et al., 2001; Woodson, 2002). Este concepto probablemente también es cierto en ovejas primalas, de tal manera que la experiencia sexual mejora tanto la receptividad como la proceptividad de ovejas en estro hacia carneros durante el apareamiento (Gelez et al., 2004b). Diversos autores le han conferido un papel a la experiencia sexual en el efecto macho de las ovejas (Murtagh et al., 1984; Gelez et al., 2004; Hawken et al., 2007b). Sin embargo, aún existe incertidumbre acerca de la importancia relativa de la experiencia sexual en cuanto a las respuestas endocrinas y conductuales de las ovejas prímalas hacia los carneros. Por ejemplo, las ovejas prímalas sexualmente inexpertas responden a los carneros con un incremento en la secreción pulsátil de LH, pero no a la lana de los carneros (Gelez et al., 2004). Posteriormente, se encontró que la experiencia sexual era más importante en la formación de interacciones apropiadas entre ovejas y carneros que a sus respuestas endócrinas a los carneros (Hawken et al., 2007b).
Estación de empadre La exposición de hembras anéstricas a machos activa eficazmente su sistema reproductivo “de apagado a encendido”. Como ya se ha mencionado antes, una ventaja consecuente de este fenómeno es que todas las ovejas sensibles son activadas, al mismo tiempo que se les induce una ovulación sincronizada (Martin et al., 1986). Durante la temporada de empadre las hembras cíclicas tienen largos periodos en los cuales la progesterona se mantiene elevada, y se distribuyen al azar entre el rebaño. Debido a que la progesterona inhibe fuertemente a la hormona liberadora de las gonadotropinas (GnRH) y la LH (Karsch et al., 1977), se pensaba que el efecto macho sería ineficaz en ovejas cíclicas. Sin embargo, existen evidencias crecientes que este no es el caso y que se puede ser capaz de usar el efecto macho para controlar la dinámica de ciclo estral durante la estación de empadre. Las ovejas originarias de la región del Mediterráneo (Figura 1), así como las de climas templados responden a los carneros con un rápido incremento de la secreción pulsátil de LH, independientemente de la etapa de ciclo estral en el día de la introducción del carnero (Hawken et al., 2007a). La capacidad de los carneros para anular o evitar la inhibición de la secreción pulsátil de GnRH y LH es apoyada por las observaciones realizadas en la secreción de LH de ovejas bajo la influencia de progestágenos o progesterona exógenos, expuestas a los machos (Martin et al., 1983; Evans et al., 2004). Durante la fase folicular, los carneros provocan un adelanto en el pico de LH y afectan el inicio y duración del estro (Lindsay et al., 1975; Romano et al., 2000; - 120 -
2001). La capacidad de los carneros para inducir una respuesta de LH en ovejas cíclicas proporciona una explicación potencial del efecto de los carneros en la distribución de estros en la ovejas cíclicas (Ngere y Dzakuma, 1975; Hawken et al., 2007c). Muchas semejanzas entre ovejas y cabras respecto a su respuesta fisiológica a la exposición repentina a los machos, condujeron a probar si las cabras cíclicas también presentaban una respuesta de LH a la presencia de los machos cabríos. Las cabras en su fase lútea temprana y tardía tuvieron un aumento en la frecuencia de pulsos de LH en respuesta a los machos cabríos (Cuadro 1; P
